How symbiosis shapes morphology

Stilbonematinae sind frei im Meer lebende, symbiotische Nematoden, die von einer Genus- und Spezies-spezifischen Anordnung bakterieller, thiotropher Ektosymbionten überwachsen sind. Obgleich noch keine direkten Beobachtungen des Fressvorgangs existieren, gibt es deutliche Hinweise darüber, dass diese Bakterien die fast exklusive Nahrungsquelle dieser Nematoden darstellen. Die Lebensräume und das Verhalten der Nematoden dieser Unterfamilie sind sehr ähnlich. Die Würmer durchqueren die Chemokline seichter, subtidaler Meeressande, und verschaffen ihren Ektosymbionten damit abwechselnd Zugriff auf oxidierende und reduzierende chemische Reaktanden zur Schwefeloxidation. Obwohl die Nematoden einer relativ kleinen taxonomischen Gruppe angehören und sich deren Lebensräume und ihr Verhalten sehr ähneln, ist ihre morphologische Variabilität auffällig groß und einzigartig. Im Speziellen zeigt ihr Pharynx, das wohl komplexeste Organ von Nematoden, eine erstaunlich hohe Variabilität innerhalb dieser Unterfamilie und dient als Saugpumpe für die Nahrungsaufnahme. Es stellte sich die Frage, ob diese Variabilität in einer Weise mit dem symbiotischen Lebensstil verbunden ist. Hierfür war eine morphologische Untersuchung des Pharynx von Stilbonematinae notwendig und erstreckte sich über drei Studien, die zu folgenden Ergebnissen und Schlussfolgerungen führten: (i) Innerhalb der Unterfamilie existieren zwei verschiedene Pharynxtypen. Ein zweiteiliger Pharynx ist in einen vorderen, zylindrischen Abschnitt, und einen hinteren, muskulösen Bulbus unterteilt. Ein dreiteiliger Pharynx hingegen besitzt vorne einen geschwollenen, muskulösen Korpus, in der Mitte einen Isthmus und am hinteren Ende einen Bulbus. Eine umfassende Beurteilung der drei Pharynxtypen innerhalb von Nematoda zeigte, dass der dreiteilige Pharynx der Stilbonematinae einen eigenen Pharynxtyp darstellt. Basierend auf Roggens Pharynxmodell veränderte sich die Saugfunktion des Pharynx von der Aufnahme größerer, hin zur selektiven Aufnahme kleinerer Nahrungsmengen. Zusätzlich erfolgte diese Umstellungen des Pharynx mehrfach unabhängig voneinander. Die morphologische und funktionelle Variabilität des Pharynx korreliert mit der speziellen Natur der symbiotischen Ummantelung. Basierend auf dem Pharynxmodell sollte ein geschwollener Korpus weniger Saugdruck, gleichzeitig aber mehr Injektionsdruck erzeugen als ein zylindrischer Pharynxabschnitt. Die Position der jeweiligen Pharynxstruktur sollte keinen Einfluss auf ihre physikalischen Eigenschaften haben. Aus diesem Grund ist anzunehmen, dass ein prominent geschwollener Korpus eines dreiteiligen Pharynx im Vergleich zu einem zylindrischen, vorderen Pharynxabschnitt bei zweiteiligen Pharyngen, weniger Nahrung auf einmal aufnimmt. (ii) Bisher unbeschriebene Muskelgruppen sind mit dem Pharynx der Stilbonematinae assoziiert. In allen untersuchten Spezies fanden sich Bukkaldilatatoren, vordere und hintere Somatopharyngealmuskeln, und peripharyngeale Spiralmuskeln, die Teile des Pharynx umwickeln. Derartige Muskeln wurden bisher ausschließlich in einer aus heutiger Sicht entfernt verwandten Nematodengruppe beschrieben. Diese Resultate in Kombination mit Außengruppenvergleichen erlaubten es, zwei der drei Unterklassen von Nematoda - Chromadoria und Dorylaimia – in ein Schwestergruppenverhältnis zu stellen. Bukkaldilatatoren und Somatopharyngealmuskeln spielen beim Fressvorgang eine Rolle; bei der Vor- und Rückwärtsbewegung des Pharynx sowie bei der Erweiterung der Mundöffnung. Eine statistische Analyse zeigte, dass die Anzahl der Windungen des Spiralmuskels in starker direkter Korrelation mit der Schlankheit des vorderen Pharynxabschnitts bei zweiteiligen, und des Isthmus beim dreiteiligen Pharynx steht. Dieser Sachverhalt deckt sich mit der Vorhersage des Pharynxmodells von Roggen, dass ein sehr schlanker zylindrischer Pharynx nicht den benötigten Injektionsdruck erzeugen kann, um aufgenommenes Material weiter in Richtung Darm zu befördern. Es ist daher sinnvoll anzunehmen, dass der Spiralmuskel bei seiner Kontraktion den benötigten zusätzlichen Injektionsdruck auf das Pharynxlumen ausübt, um so den Transport aufgenommener Nahrung in den Darm zu unterstützen. (iii) Die Hauptpumpstruktur des Pharynx wechselte aus evolutionärer Sicht vom hinteren Bulbus zum vorderen, muskulösen Korpus. Diese Schlussfolgerung basiert auf der Kombination aus (a) der morphologischen Untersuchung der Gewebeverteilung im Bulbus von Stilbonematinae, (b) Vergleichen mit bisher beschriebenen Beobachtungen des Pumpvorgangs bei anderen dreiteiligen Pharynxtypen mit unterschiedlichen Gewebeverteilungen und (c) einer statistischen Analyse gemessener Volumina von Aktinfilamenten im hinteren Bulbus von Stilbonematinae. Letztere zeigt einen statistisch hochsignifikanten Unterschied zwischen dem Aktinfilamentvolumen von zwei- und dreiteiligen Pharyngen. Zusätzlich existiert eine gewisse Variabilität zwischen Genera mit dreiteiligem Pharynx, welche sich mit der unabhängigen Entstehung des dreiteiligen Pharynx deckt. Während die Muskulatur im hinteren Bulbus von dreiteiligen Pharyngen zu einem gewissen Grad reduziert ist, nimmt prominentes Drüsengewebe diesen Platz ein und dient wohl der effizienteren Verdauung von den in geringerer Menge vorhandenen Symbionten im Bakterienmantel.